Choć zmuszone do uznania wojskowej i ekonomicznej siły USA, tubylcze plemiona zawsze oczekiwały od Biura wypełnienia zobowiązań władz federalnych, wynikających z zawartych z indiańskimi narodami traktatów. Jednak przez wiele dziesiątków lat Biuro postępowało często niezgodnie z oczekiwaniami Indian, a nawet - z oficjalną polityką władz federalnych. Dopiero z upływem czasu i pod naciskiem Indian BIA przekształciło się stopniowo z narzędzia walki z tubylczymi plemionami w nowoczesną agencję rządową, której celem jest służenie i wspieranie tubylczych rządów i członków indiańskich społeczności.

Przełomowymi momentami w historii stosunku władz USA i samego Biura wobec "indiańskiego problemu" były: rok 1924, gdy w uznaniu roli indiańskich ochotników w I wojnie światowej nadano wszystkim Indianom obywatelstwo amerykańskie; rok 1934, gdy w ramach polityki tzw. "Nowego Ładu" prezydent Roosevelt i indiański Komisarz John Collier zainicjowali początki współczesnej indiańskiej samorządności, wspierając - często wbrew woli tradycyjnych Indian - tworzenie rad plemiennych opartych o nowe plemienne konstytucje; oraz rok 1944, kiedy to partnerem Biura stała się nowa silna organizacja skupiająca przywódców większości plemion z USA - Krajowy Kongres Amerykańskich Indian (NCAI).

W 1970 roku prezydent Nixon zapowiedział odejście od polityki likwidacji tubylczych plemion i rezerwatów, zaprzestanie przesiedleń Indian z rezerwatów do wielkich miast oraz rozszerzenie tubylczej autonomii w zakresie uprawnień rad plemiennych, sądownictwa, oświaty i życia religijnego. Reformujące się pod naciskiem radykalnych działaczy młodego pokolenia Red Power i fali indiańskich protestów Biuro odstąpiło wówczas - przynajmniej oficjalnie - od realizowania polityki dominacji władz federalnych nad zamieszkującymi terytorium USA tubylczymi narodami i zwiększyło znacząco zakres indiańskiej samorządności.

Trudnym zadaniem Indian z Biura pozostaje dziś uporanie się z bagażem niechlubnej przeszłości agencji i poprawa własnej wiarygodności. Nie ułatwiają tego zadania problemy z reformowaniem tej dużej, skostniałej z natury instytucji, krytykowany poziom fachowości wielu jej pracowników, a ostatnio - zarzuty utraty miliardów dolarów w wyniku nieprawidłowości i niekompetencji w zarządzaniu pieniędzmi powierzonymi BIA na tzw. indywidualnych kontach Indian.

Zdaniem samych Indian fakt, że kilkadziesiąt indiańskich rezerwatów zarabia ostatnio duże pieniądze na prowadzeniu kasyn gry nie wpływa znacząco na sytuację ponad 500 innych tubylczych narodów, które nadal cierpią na poważne problemy ekonomiczne i społeczne. Zaś według wyliczeń ostatniego szefa Biura za prezydentury Billa Clintona, Kevina Govera, podstawowe potrzeby Indian z rezerwatów i obszarów miejskich są ośmiokrotnie większe, niż tegoroczny budżet agencji, podczas gdy w 1975 roku na jednego Indianina przypadało czterokrotnie więcej pieniędzy na świadczenia federalne, niż obecnie.